Contexte en oxygène et origine relative des voies de biosynthèse des quinones – QUINEVOL

L’augmentation des niveaux de dioxygène sur Terre lors du « grand choc oxydatif » (GCO) a conduit au passage de conditions globalement réductrices à oxydantes et a bouleversé les processus bioénergétiques des microorganismes ancestraux. Au cœur de ces processus, les quinones, molécules quasi-ubiquitaires du Vivant, ont curieusement été peu étudiées dans le contexte du GCO. C’est ce que nous proposons d’étudier avec le projet QUINEVOL.
Les quinones sont centrales aux processus bioénergétiques des cellules, et le GCO les a soumises à de fortes contraintes évolutives. En effet, les quinones dites à bas potentiel présentées comme ancestrales et retrouvées dans une grande diversité d’organismes ne sont pas adaptées à des concentrations environnementales élevées d’O2 car elles sont sensibles à l’oxydation. L’apparition de nouvelles quinones dites à haut potentiel (QHP) est vue comme une réponse à l’oxygénation de la Terre. Deux clades se démarquent par leur adoption de ce type de quinones, et par leur succès évolutif dans des environnements riches en O2 : les Cyanobactéries et les Protéobactéries.
Les Cyanobactéries sont considérées comme responsables du GCO via la photosynthèse oxygénique qui libère de l’O2 et utilise une QHP, la plastoquinone (PQ). Jusqu’à présent, parce que la synthèse de la QHP des Protéobactéries (ubiquinone, UQ) nécessitait de l’O2, les Cyanobactéries oxygéniques étaient vues comme antérieures aux Protéobactéries.
Or des découvertes récentes de notre équipe invitent à ré-évaluer le scénario d’apparition des QHP et des organismes qui les ont adoptées. 1) Nous avons découvert, chez de nombreuses Protéobactéries, une voie de synthèse de l’UQ qui ne nécessite pas d’O2 et intervient chez certaines dans des processus anaérobiques. 2) Nous avons montré qu’une des étapes manquantes de la synthèse de PQ dépend de la présence d’O2. Des incertitudes sur le tempo de l’oxygénation de la Terre et la découverte de nouvelles lignées dont des Cyanobactéries non-oxygéniques alimentent la question de l’ordre et du contexte en O2 d’apparition des Cyano- et des Protéo- bactéries.
Avec QUINEVOL, nous proposons d’entreprendre une analyse évolutive inédite des voies de synthèse des quinones qui permettra d’éclairer l’adaptation des microorganismes ancestraux et de leurs processus bioénergétiques face à l’oxygénation de la Terre. Nous proposons de 1) créer des outils d’annotation des voies des quinones dans les génomes, 2) revisiter la division fonctionnelle classique faite entre quinones à bas et haut potentiel vis-à-vis de leurs conditions environnementales d’utilisation, 3) élucider le contexte d’apparition de l’UQ chez les Protéobactéries et de PQ chez les Cyanobactéries, et 4) reconstruire un scénario évolutif global d’émergence de ces quinones dans un contexte de montée des niveaux d’O2 sur Terre.
Nous proposons une combinaison originale d’approches phylogénomiques et expérimentales. a) Les outils d’annotation développés seront validés par des données extraites en masse de la littérature et par la caractérisation expérimentale de quinones dans des lignées inexplorées. Cela permettra la mise à jour du répertoire en quinones du « nouvel arbre du Vivant » tout en proposant des enzymes candidates pour des étapes manquantes dans la synthèse des quinones. b) L’analyse de données environnementales de distribution des quinones et de données originales de métagénomique et de lipidomique permettront de ré-évaluer le rôle écophysiologique des différentes quinones. c) Un scénario global d’origine des quinones sera créé en combinant phylogénie moléculaire classique et utilisation des évènements de transferts de gènes comme outils de datation moléculaire. Par ses approches originales, le projet QUINEVOL apportera un éclairage nouveau sur les adaptations bioénergétiques liées à la montée des niveaux d’O2 sur Terre.