CE34 - Contaminants, écosystèmes et santé 2023

Dynamiques éco-évolutives chez les vers de terres exposés aux pesticides en mélanges – EEWORM

Les vers de terre face aux expositions pesticides : vers une meilleure caractérisation de l’impact au long terme des expositions en mélange

Ce projet a pour but de caractériser les interactions entre les changements évolutifs provoqués par l'exposition aux pesticides et les modifications des fonctions écologiques qui en découlent chez un ver de terre ingénieur des agroécosystèmes

Impact des pesticides sur les traits des vers de terre, leur évolution et leurs impacts écologiques

ENJEUX : Les sols sont vitaux pour la biodiversité et les services qu’ils offrent (fertilité, stockage du carbone, protection de l’eau). L’utilisation de pesticides menace ces services, notamment parce que les organismes non ciblés, comme les vers de terre, sont exposés à des cocktails de substances qui peuvent agir de façon synergique même à faibles doses. Les procédures actuelles d’évaluation des risques supposent que les effets toxiques sont fixes pour chaque espèce, alors qu’en réalité les individus présentent des différences de sensibilité qui peuvent conduire à une évolution rapide. Les conséquences de ces processus évolutifs et leurs répercussions sur les services écosystémiques, tels que le recyclage du carbone, restent inconnues et constituent une lacune majeure dans nos connaissances. OBJECTIFS: Les objectifs du projet EEWORM sont triples : (i) Vérifier si un mélange de pesticides modifie les caractères vitaux (croissance, reproduction, activité de fouissage) d’un ver de terre majeur des agroécosystèmes, (ii) Quantifier l’importance de la sélection naturelle (évolution) dans ces modifications, (iii) Construire un modèle capable de prévoir, à l’échelle du sol, les évolutions de la population de vers et leurs effets sur les fonctions du sol (par ex. minéralisation du carbone). En combinant des expériences à faible dose, des mesures détaillées du comportement et de la physiologie, et des approches de modélisation, nous espérons fournir des données essentielles pour améliorer les évaluations de risques environnementaux liés à l'utilisation des pesticides.

Le projet se focalise sur l’effet d’un mélange fongicide-insecticide représentatif du niveau de contamination des sols français (fongicide : époxiconazole, insecticide : imidaclopride). Pour ce faire, nous avons d'abord testé la toxicité des substances seules sur les traits de croissance et de reproduction des vers de terre. Puis nous avons effectué des expositions en mélange afin de déterminer si la présence des deux pesticides augmente (synergie) ou diminue (antagonisme) les effets toxiques. A l'aide d'analyses chimiques sur les sols et les vers de terre, nous avons déterminé le potentiel de bioaccumulation de chacun des composés. Nous avons également calibré un modèle bioénergétique permettant de représenter fidèlement le cycle de vie du ver de terre et d'y ajouter les perturbations d'utilisation et d'allocation de l’énergie à la croissance et à la reproduction. Un développement méthodologique est en cours afin de tester les effets des pesticides sur les comportements de fouissage et de construction de galerie, permettant ainsi de relier effets des pesticides sur les traits et conséquences sur les fonctions écosystémiques.

Les expérimentations sur les substances seules ont permis de déterminer des toxicité et cinétiques très contrastées entre les deux produits. L’imidaclopride (insecticide) apparait bien plus toxique que l’époxiconazole (fongicide) avec un facteur de bioaccumulation plus important. Ces niveaux de toxicité approchent les seuils de concentrations maximales retrouvées dans l'environnement. Les expérimentations en mélange ont permis de détecter une faible synergie entre les produits insecticides et fongicides considérés et des toxicités et cinétiques très contrasté. La modélisation bioénergétique a pu mettre en évidence une combinaison de mode d'actions agissant de façon jointe sur les vers de terre et permettant d'expliquer les trajectoires de croissance et de reproduction observées.

Le projet se poursuit avec l’optique d’intégrer les données collectées sur la toxicité du mélange sur leurs conséquences écologiques et évolutives. Pour cela, plusieurs axes sont en cours de développement :

1) Déterminer les liens entre traits des vers de terre et les fonctions des sols

Des expérimentations se poursuivent visant à déterminer la contribution de la taille corporelle et de la densité de population sur les taux de minéralisation du carbone par les vers de terre. En parallèle, des expérimentations sont en cours afin de mesurer automatiquement les comportements d’activité des vers de terre lors de la construction de leurs galeries. Ces expérimentations nécessitent notamment le développement de modèles de Deep Learning permettant d’automatiser l’extraction du déplacement des vers de terre.

 

2) Estimer l’intensité de la sélection induite par l’exposition aux pesticides sur les traits des vers de terre

Des expositions chroniques au pesticides seront l’ensemble du cycle vital des vers de terre afin de déterminer l’impact de l’exposition aux pesticides sur leur fitness. Les cohortes seront exposées à des niveaux faibles et élevés de pesticides et comparés à une cohorte contrôle. Les taux de croissance, de reproduction et la construction des galeries seront ensuite mesurés et comparés entre cohorte. Les taux de survie des cocons donneront une indication de la fitness des individus, permettant ainsi d’estimer et de comparer l’intensité de la sélection entre cohortes.

 

3) Modéliser la dynamique de population des vers de terre exposés aux pesticides sur de multiples générations et en tenant compte de leurs capacités d’adaptation

Le modèle bioénergétique développé est en cours de validation. Les données collectées dans les axes précédents permettront de définir des scénarios d’exposition réalistes correspondant à des populations faiblement ou fortement exposées (en plein champs vs dans les fossés ou prairies adjacentes au champs). Une fois validé, le modèle bioénergétique sera appliqué pour simuler une population de vers de terre exposé pendant de multiples générations. Le modèle intégrera à la fois les trajectoires évolutives basées sur les connaissances de la sélection induite par les pesticides et les variations individuelles dans les traits mesurés ainsi que les conséquences fonctionnelles sur la structuration du sol (construction des réseaux de galeries) et la minéralisation du carbone. Ceci permettra de comprendre quelles conditions d’exposition favorisent la persistance des populations de vers de terre et les impacts sur les fonctions des sols sur lesquels ils agissent.

Les fonctions du sol sont fortement perturbées par l’utilisation des pesticides qui affectent les organismes non-cibles. Les processus évolutifs jouent un rôle majeur dans la résilience des populations par le biais de rétroactions éco-évolutives. Ces rétroactions peuvent limiter le risque d'extinction en favorisant une adaptation rapide au stress environnemental, mais leur succès dépend de la densité de population et de sa composition génétique. Bien que la faune du sol s'adapte aux pesticides, plusieurs questions sur la rapidité d'adaptation et ses coûts pour les fonctions écosystémiques restent sans réponse. EEWORM étudiera la dynamique éco-évolutive des populations du ver de terre Aporrectodea caliginosa, un ingénieur du sol majeur des agroécosystèmes, exposé à un mélange de pesticides représentatif des sols agricoles français. Je calibrerai un modèle de toxicocinétique-toxicodynamique permettant de prédire le résultat d'un mélange d'époxiconazole et d'imidaclopride, deux pesticides dominants dans les sols agricoles, sur la croissance, la reproduction et l'activité des vers de terre ainsi que sur les fonctions de minéralisation du carbone organic (WP1). Je mesurerai ensuite la variation individuelle dans les traits d’histoire de vie dans une expérience séparée (WP2). J’identifierai une combinaison de quatre concentrations pour la mixture de pesticides allant de faible à for effets sur l’ensemble des phénotypes mesurés en WP1. J’exposerai ensuite une cohorte de ver de terre à chaque dose sur l’ensemble de leur cycle vital afin de mesurer la variation individuelle dans la croissance, la reproduction et l’activité. Cette étape permettra d’ajuste le modèle TKTD en prenant en compte les différences individuelles d’histoire de vie et dans les paramètres de sensibilité aux pesticides. Le succès reproducteur sera ensuite utilisé comme proxy pour la valeur adaptative des individus afin de déterminer l’intensité et la forme de la sélection induite par l’exposition aux pesticides pour chaque dose utilisée. Le WP3 testera si la tolérance aux pesticides émerge également via des effets transgénérationnels en divisant la population F0 issue du WP2 en groupes contrôles ou exposés. Ce WP permettra de tester différents scénarios par lesquels des effets transgénérationnels peuvent se manifester : soit en limitant la capacité de récupération de la progéniture issue de parents exposés aux pesticides, soit en induisant une habituation ou une sensibilisation aux pesticides. Les données issues des WP2 et 3 permettront ainsi d’estimer la part relative de la sélection et de la plasticité transgénérationnelle dans l’expression des traits d’histoire de vie de vers de terre et dans leurs mécanismes de tolérance aux pesticides. Ces données serviront de base à un modèle individu-centré (WP4) pour prédire l’impact des pesticides sur la dynamique des populations de vers de terre et ses effets sur la minéralisation du carbone. En combinant nouvelles approches expérimentales pour estimer les effets évolutifs des pesticides et approches de modélisation avancées, EEWORM répondra à une question environnementale urgente : A quelle vitesse un ingénieur du sol s'adapte-il aux pesticides et à quels coûts pour les fonctions du sol ? Ce projet est une occasion unique pour moi de mener des recherches novatrices en écotoxicologie évolutive en tant que chargé de recherche nouvellement recruté à INRAE.

Coordination du projet

Raphaël Royauté (Ecologie fonctionnelle et écotoxicologie des agroécosystèmes)

L'auteur de ce résumé est le coordinateur du projet, qui est responsable du contenu de ce résumé. L'ANR décline par conséquent toute responsabilité quant à son contenu.

Partenariat

ECOSYS Ecologie fonctionnelle et écotoxicologie des agroécosystèmes

Aide de l'ANR 398 989 euros
Début et durée du projet scientifique : janvier 2024 - 48 Mois

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