Organisation sociale et dispersion: le double rôle d'un supergène chez les fourmis – SOGENANT

Une des difficultés pour comprendre le maintien des supergènes réside dans l'obtention d'une image aussi complète que possible des forces sélectives en jeu. Dans la plupart des systèmes, les expériences comportementales sont difficilement réalisables, ce qui empêche l'obtention de paramètres cruciaux du système. De plus, les approches comportementales et écologiques sont souvent menées séparément des analyses génomiques par différentes équipes de recherche, sans nécessairement porter sur les mêmes populations, limitant une intégration optimale de tous les résultats. Notre projet permettra de surmonter ces difficultés en (i) se concentrant sur une petite espèce de fourmis manipulable, vivant en petites colonies, dont l'accouplement peut être obtenu en laboratoire, et (ii) en proposant une approche intégrative combinant la génomique évolutive, la génétique des populations, l'écologie chimique, comportementale et environnementale.

Notre premier article publié dans Current Biology (https://doi.org/10.1016/j.cub.2025.10.065) décrit notre découverte d'un nouveau « supergène social » d'environ 20 Mb avec trois haplotypes. Les génotypes du supergène déterminent les trois phénotypes de reines observés dans la nature : monogyne ailée, monogyne aptère et polygyne aptère. Les deux haplotypes associés à l'aptérie portent une insertion d'environ 116 kb contenant une copie supplémentaire d'un gène probablement impliqué dans le développement des ailes. Il est intéressant de noter que la présence/absence de cette insertion est antérieure à l'origine du supergène social (environ 20 millions d'années contre environ 1 million d'années). Les analyses synténiques ont mis en évidence une évolution indépendante du supergène social. Le criblage des génotypes des ouvrières au sein des colonies d'une population à Fontainebleau suggère que l'appariement sélectif et la distorsion de ségrégation pourraient jouer un rôle dans la préservation du polymorphisme du supergène. Ce système de supergène unique illustre le lien génétique théoriquement attendu entre le polymorphisme social et la dispersion chez les fourmis. Son évolution modulaire reflète le rôle de la sélection sexuellement antagoniste dans l'origine des chromosomes sexuels.

Nous sommes actuellement en train de produire des assemblages génomiques de haute qualité pour chacun des haplotypes du supergène social chez M. graminicola, ainsi que chez des espèces étroitement apparentées. Cela nous permettra de reconstituer l’histoire évolutive profonde du supergène et de caractériser l’origine ainsi que la dynamique évolutive de l’insertion qui lui est associée.

En parallèle, nous menons un suivi écologique des haplotypes du supergène dans les populations naturelles afin d’évaluer l’ampleur de la sélection spatialement variable. Nous étudions également les phénomènes de distorsion du ratio de transmission afin de déterminer si des écarts aux proportions mendéliennes contribuent au maintien et à la propagation du supergène.

Enfin, nous réalisons des analyses comportementales pour tester si le génotype social influence le comportement des ouvrières et les performances globales des colonies, établissant ainsi un lien entre variation génomique et phénotypes écologiques et sociaux.

Les supergènes sont des groupes de gènes proches hérités comme un seul élément mendélien. Ils jouent un rôle central dans l'évolution des phénotypes complexes. En tant que mécanisme efficace d’adaptation, les supergènes offrent un intérêt majeur pour comprendre les réponses des populations aux changements globaux. Dans six genres de fourmis, un supergène détermine le nombre de reines, un polymorphisme social fascinant affectant les capacités de dispersion. Ce polymorphisme social est associé à des variations chimiques, morphologiques et comportementales au niveau de l'individu et de la colonie. Dans les deux genres où il a été bien étudié, le supergène social montre une trajectoire évolutive différente et un polymorphisme maintenu par des mécanismes variés. Récemment, notre équipe a découvert un nouveau supergène social chez la fourmi Myrmecina graminicola, accompagné d'un autre supergène (plus petit) déterminant le polymorphisme des ailes (présence ou absence d'ailes chez la reine). Ce système original de supergènes offre une opportunité unique pour analyser leurs effets complexes sur les phénotypes individuels et coloniaux (effets égoïstes et coopératifs) ainsi que leur rôle dans l’adaptation des populations, en particulier à travers leurs effets sur la dispersion. Notre projet vise à caractériser l'histoire évolutive de ces supergènes et le maintien de leur polymorphisme. Notre projet aborde deux questions principales : (i) Comment ces supergènes ont-ils évolués ? et (ii) Quels mécanismes agissent sur le maintien du polymorphisme ?
Pour répondre à ces questions, notre projet est structuré en 4 workpackages (WP). Le WP1 vise à élucider l'évolution des supergènes (i) en caractérisant leur architecture génomique et (ii) en inférant leur histoire démographique chez M. graminicola ; (iii) en recherchant les supergènes dans des espèces apparentées pour en déduire leur histoire évolutive. Le WP2 vise à étudier les effets phénotypiques des supergènes sur (i) l'organisation sociogénétique des colonies ; (ii) l'effet différentiel de leurs haplotypes sur la survie des descendants à différents stades de développement pouvant mener à une distorsion de la ségrégation mendélienne (TRD) ; (iii) le succès relatif des différents morphes par des mesures morphologiques indirectes corrélées avec la fécondité de la reine et le succès de fondation des colonies et (iv) l'effet de l'environnement social (fréquence des haplotypes chez les ouvrières) sur le succès de la colonie et le TRD. Le WP3 étudiera l'importance de la sélection spatialement hétérogène et des patrons d'accouplements sur le maintien du polymorphisme. Pour ce faire, nous proposons de : (i) tester l'hypothèse selon laquelle la fragmentation de l'habitat (taille et distance entre les parcelles d'habitat favorable) conduit au maintien du polymorphisme ; (ii) caractériser la structure génétique des populations à fine échelle pour tester l'effet de la fragmentation de l'habitat sur la dispersion et évaluer les capacités de dispersion différentielle des reines et (iii) déterminer les patrons d'accouplement. Enfin, le WP4 intégrera nos résultats dans un modèle éco-évolutif imitant le déterminisme génétique des supergènes. Ce modèle étendra un modèle précédent de notre équipe qui a testé l'effet de la fragmentation sur l'évolution de la dispersion.
En étudiant un nouveau système de supergènes, notre projet apportera des informations fondamentales pour comprendre la généralité et la spécificité des mécanismes qui sous-tendent l'évolution et le maintien des supergènes. En se concentrant sur une petite espèce de fourmis manipulable et en proposant une approche intégrative combinant l'expertise en génomique des populations, en chimie et en écologie comportementale de trois partenaires parisiens ayant une longue expérience de travail en commun (ISYEB ; iEES-Paris ; LEEC), notre projet générera des avancées fondamentales sur le rôle moteur des supergènes dans l’adaptation des populations.