Le microbiote intestinal est-il un paramètre clé dans l'évolution de la vie sociale chez les insectes ? – MicroSoc

Dans la Tâche 1, nous avons étudié le lien entre le microbiote intestinal et la socialité à deux stades de vie. (1) Dans le contexte de la vie familiale, nous avons testé si la perturbation du microbiote modifie le comportement maternel. Trois cents femelles ont été traitées soit avec un antibiotique à large spectre (rifampicine), soit avec de l’eau (contrôle). Nous avons quantifié des comportements clés tels que le nettoyage des œufs et la présence auprès de la progéniture, ainsi que des traits de reproduction (succès d’éclosion, survie des jeunes). Des séquençages 16S rRNA ont confirmé l’effet du traitement sur la composition microbienne. (2) Dans le contexte de la socialité adulte, nous avons analysé le comportement d’agrégation chez 320 femelles collectées sur le terrain. Leur grégarité a été mesurée par suivi vidéo (proximité spatiale, activité) et leur microbiote intestinal caractérisé par séquençage 16S rRNA.

La Tâche 2 visait à identifier quelles interactions sociales facilitent la transmission du microbiote. Nous avons d’abord testé si la présence maternelle influence le microbiote des jeunes en manipulant la présence ou l’absence de la mère après l’éclosion, puis en comparant les communautés bactériennes du tube digestif des mères et des jeunes à différents stades. Ensuite, nous avons examiné si les interactions fraternelles pouvaient favoriser le transfert de microbes importants pour le développement. Des jeunes fraîchement éclos ont été élevés seuls ou en groupe, et leur développement, survie et comportement à l’âge adulte ont été mesurés.

Les résultats des Tâches 1 et 2 nous ont conduits à ajuster les Tâches 3 et 4 afin d’évaluer plus finement le rôle du microbiote dans la biologie du perce-oreille. Nous avons d’abord tenté d’établir des lignées axéniques (conditions stériles, œufs blanchis, antibiotiques) pour tester les effets du microbiote sur le comportement, le développement et la survie des jeunes. Nous avons ensuite examiné si l’acquisition sociale du microbiote pouvait expliquer leur robustesse face à la pollution chimique (cadmium). Neuf cents jeunes ont été élevés seuls, avec leurs frères et sœurs, ou avec la mère, sous différentes doses de cadmium. Le microbiote a été analysé en fin de vie familiale (métabarcoding 16S rRNA) en parallèle de mesures de fitness. Enfin, nous avons exploré l’existence d’un microbiote central chez le perce-oreille en séquençant 90 individus provenant d’Europe et d’Amérique du Nord.

La Tâche 5 a été enrichie pour élargir la réflexion sur le rôle des microbes dans l’évolution sociale. Cela s’est traduit par l’édition d’un numéro spécial de revue internationale consacré aux liens entre microbiote et socialité, ainsi que par la rédaction d’une synthèse sur la vie sociale du perce-oreille et l’influence potentielle de son microbiote.

La prédiction centrale de MicroSoc posait que le microbiote intestinal joue un rôle clé dans la régulation du comportement social chez le perce-oreille européen. Les résultats obtenus à travers les différentes tâches ne soutiennent pas cette hypothèse. Nos études expérimentales montrent de façon cohérente que le microbiote a un impact limité, voire nul, sur la biologie et la socialité de cette espèce. Ces conclusions reposent sur huit études réalisées au cours du projet, dont les principaux résultats sont résumés ci-dessous :

(1) La perturbation expérimentale du microbiote intestinal chez les mères ou les jeunes n’a modifié ni l’expression des soins maternels ni aucun des 21 traits d’histoire de vie mesurés au cours du cycle de vie (Van Meyel et al., 2021).

(2) Les différences naturelles de comportement d’agrégation chez les femelles adultes n’étaient associées à aucun profil microbien spécifique, bien qu’elles reflètent leur condition corporelle (Cheutin, Leclerc et al., 2024).

(3) La présence maternelle après l’éclosion a facilité le transfert de microbiote vers la descendance, et cette signature microbienne est restée détectable plusieurs mois après la fin des interactions mère–progéniture (Cheutin, Boucicot et al., 2024).

(4) Toutefois, empêcher l’échange de microbiote entre frères et sœurs ou entre mères et jeunes n’a eu aucun effet sur le développement ni sur la survie des descendants (Van Meyel & Meunier, 2022).

(5) L’élimination du microbiote externe des œufs (eau de javel), suivie d’un élevage sous conditions axéniques avec antibiotiques, a profondément modifié la composition microbienne sans affecter le développement, le comportement ni la survie (Cheutin, Fontaine et al., en prep.).

(7) L’exposition au cadmium a modifié la composition du microbiote juvénile sans produire d’effets phénotypiques détectables (Cheutin, Honorio et al., sous presse).

(8) Enfin, le microbiote du perce-oreille s’est révélé extrêmement diversifié, avec une forte variabilité intra- et interpopulationnelle à travers l’Europe et l’Amérique du Nord (Cheutin et al., en prep.).

Dans l’ensemble, ces résultats indiquent que le microbiote intestinal du perce-oreille européen exerce peu d’influence sur ses traits sociaux, développementaux ou physiologiques. Les variations naturelles de comportement social observées dans cette espèce semblent donc découler d’autres facteurs, intrinsèques ou environnementaux, encore à identifier.

Plus largement, cette faible sensibilité aux altérations microbiennes pourrait expliquer le succès écologique remarquable du perce-oreille, espèce originaire d’Europe ayant colonisé la plupart des régions tempérées du globe. Sa biologie et son organisation sociale apparaissent ainsi particulièrement robustes face aux variations microbiennes et environnementales associées à cette expansion mondiale.

Les résultats du projet MicroSoc suggèrent que le perce-oreille européen pourrait être l’une des rares espèces d’insectes connues dépourvues de microbiote fonctionnel — un constat à la fois surprenant et conceptuellement majeur. Chez la plupart des animaux, les communautés microbiennes participent à des fonctions physiologiques et comportementales essentielles, notamment la nutrition, l’immunité et la communication. L’absence apparente d’une telle dépendance fonctionnelle chez le perce-oreille remet donc en question les modèles actuels de coévolution hôte–microbe et ouvre de nouvelles perspectives pour la recherche évolutive et microbiologique.

Les études futures devront explorer l’histoire évolutive de ce trait rare. L’absence de microbiote fonctionnel est-elle propre à Forficula auricularia ou caractérise-t-elle plus largement les Dermaptères ? Des analyses comparatives entre espèces apparentées, intégrant des approches phylogénétiques et génomiques, permettront de déterminer s’il s’agit d’une perte dérivée ou d’un état ancestral. En parallèle, l’identification des mécanismes physiologiques et moléculaires empêchant l’établissement ou le maintien d’un microbiote stable sera essentielle pour comprendre comment cette espèce compense les fonctions généralement assurées par les symbiotes chez d’autres taxons.

Les résultats préliminaires du projet révèlent également une grande diversité du microbiote entre espèces de perce-oreilles. Cette variabilité invite à étudier plus précisément ses déterminants écologiques et évolutifs (alimentation, habitat, mode de reproduction) ainsi que la possible présence de symbiotes spécifiques à certaines espèces. Ces recherches permettront de déterminer si certaines espèces de Dermaptères ont conservé des associations mutualistes tandis que d’autres, comme F. auricularia, les auraient perdues.

Plus largement, bien que MicroSoc n’ait pas confirmé sa prédiction principale (selon laquelle le microbiote intestinal influence l’évolution sociale chez le perce-oreille), ses résultats n’invalident pas cette hypothèse pour d’autres taxons. Les espèces d’insectes ou de vertébrés présentant une dépendance plus étroite vis-à-vis de leur microbiote pourraient encore manifester une régulation sociale d’origine microbienne. Une prochaine étape consisterait donc à identifier des espèces adaptées pour tester cette hypothèse de manière expérimentale, combinant flexibilité sociale, microbiote maîtrisable et pertinence écologique.

1. Van Meyel S, Devers S, Dupont S, Dedeine F and Meunier J (2021) Alteration of gut microbiota with a broad-spectrum antibiotic does not impair maternal care in the European earwig. J Evol Biol 34:1034–1045. doi.org/10.1111/jeb.13791

2. Diedermann PHW, Rohlfs M, McMahon DP, Meunier J (2021) Editorial: Microbial Drivers of Sociality – From Multicellularity to Animal Societies. Front Ecol Evol 9:1–4. doi.org/10.3389/fevo.2021.752906

3. Meunier J, Körner M, Kramer J (2022) Parental care. In: Omkar, Mishra G (eds) Reproductive Strategies in Insects. CRC Press, Boca Raton, pp 337–348

Une question centrale en biologie évolutive est de comprendre pourquoi et comment la vie sociale est apparue chez les animaux. MicroSoc propose de répondre à ces questions en testant une nouvelle hypothèse selon laquelle l’apparition de la vie sociale serait due aux microbiote intestinal des hôtes.Pour favoriser sa transmission, le microbiote serait ainsi capable de forcer l’expression des comportements sociaux et donc la vie sociale de leur hôte, indépendamment des bénéfices de ces comportements pour les hôtes eux-mêmes. En utilisant une espèce hôte ayant la particularité de passer naturellement d'une vie sociale à une vie solitaire (et vice-versa), nous allons identifier quels microbes intestinaux sont associés au niveau de vie sociale exprimé par leur hôte, tester comment ces microbes bénéficient et modifient la socialité de leur hôte, et mettre en lumière les mécanismes chimiques et génétiques permettant aux microbes de modifier la socialité de leur hôte. MicroSoc propose enfin d’explorer l’histoire co-évolutive entre ces microbes et la socialité de leurs hôtes à travers plusieurs espèces d’insectes.