Une symbiose tripartite explique l’origine du plaste et son intégration métabolique – Ménage à trois

L’origine endosymbiotique des chlororoplastes résultant de l’ingestion d’une cyanobactérie par une cellule hôte eucaryote a été émise par Andreas Schimper en 1883, reprise par Konstantin Mereschkowski (1905) et consacrée par Lynn (Sagan) Margulis. Cette théorie est aujourd’hui généralement admise. Cependant la théorie endosymbiotique n’explique nullement les mécanismes d’évolution de cette cyanobactérie en un organite intégré. Elle n’explique pas non plus la rareté de l’évènement, puisqu’à l’exception de l’amibe photosynthétique Paulinella chromatophora tous les eucaryotes photosynthétiques descendent d’un évènement unique. La nature exceptionnelle de cet évènement est, par contre, contre-intuitive puisque d’une part les endosymbioses impliquant une bactérie et un hôte eucaryote sont en fait fréquentes et puisque d’autre part, l’acquisition de la photoautotrophie par incorporation d’une bactérie photosynthétique assure de facto l’indépendance de la cellule hôte relativement à son approvisionnement en carbone réduit. Le coordinateur de ce projet a rapporté de multiples observations suggérant fortement que le lien métabolique symbiotique initial entre le cyanobionte et son hôte aie impliqué l’exportation de carbone photosynthétique sous forme d’ADP-glucose, un métabolite spécifiquement bactérien, suivi par l’incorporation du glucose en glycogène dans le cytosol de la cellule hôte. Ce scenario requiert la présence d’un translocateur d’ADP-glucose sur la membrane interne du cyanobionte et d’une glucane synthase utilisatrice d’ADP-glucose dans le cytosol de l’hôte eucaryote. Des études phylogénomiques récentes ont prouvé l’existence d’un nombre élevé (plus de 50) de transferts latéraux de gènes émanant de parasites de type Chlamydia dans les génomes des lignées issues de l’endosymbiose primaire du plaste. Toutefois les plantes actuelles incapables de phagocytose puisqu’enfermées dans le carcan d’une parois complexe et rigide ne sont de fait pas susceptibles d’infection par cette classe de parasite. L’abondance des transferts latéraux ne peut donc s’expliquer que par une présence de ces parasites au moment de l’endosymbiose au sein de l’amibe ancestrale hôte de l’endosymbiose. Nous avons récemment montré que la glucane synthase utilisatrice d’ADP-glucose retrouvée chez les plantes et algues vertes est d’origine parasitaire. Pour expliquer la présence de cette glucane synthase dans le cytosol de l’eucaryote hôte nous avons imaginé que cette enzyme pouvait avoir été sécrétée tels des effecteurs de virulence par le système de sécrétion de type III (TTS) de organisme de type Chlamydia. Les deux participants de ce projet ont récemment prouvé en utilisant des systèmes hétérologues de sécrétion que les enzymes du métabolisme du glycogène des chlamydias sont des effecteurs métaboliques importants sécrétés par les parasites pour manipuler les pools de glycogène de l’hôte et en détourner à leurs profits les flux carbonés. Ceci aura eu pour conséquence de verrouiller le parasite l’hôte et le cyanobionte dans une symbiose tripartite basée sur le codage partagé de gènes essentiels au maintien d’un flux carboné photosynthétique commun. Cette symbiose multiple pourrait expliquer la rareté de l’endosymbiose plastidiale et aurait grandement facilité ce processus en étendant le répertoire de gènes accessibles pour l’intégration métabolique d’un nouvel organite. Dans ce projet nous proposons d’approfondir l’exploration de cette symbiose tripartite d’une part en nous attaquant à la fonction du métabolisme du glycogène dans le cycle de réplication du parasite et d’autre part en étudiant en détail les propriétés du transporteur eucaryote qui aurait engendré par duplication et évolution le transporteur d’ADP-glucose nécessaire à l’établissement du lien symbiotique.