Retracer l’histoire évolutive d’un trait adaptatif : déterminisme génétique de la manipulation de leur plante hôte par les guêpes à galles – BETAGALL

L'axe phylogénétique a reposé sur le séquençage de 9 espèces ciblées, incluant des galligènes et des inquilines, afin d'identifier les gènes de l'induction des galles. Les génomes ont été assemblés pour les espèces clés, avec des données de transcriptomique générées pour 4 espèces supplémentaires afin d'améliorer l'annotation des modèles de gènes. Une nouvelle phylogénie a été publiée en 2023 pour résoudre le positionnement des Aylacini, complétant les bases existantes.

Le second axe, dédié à la génétique des populations de Diplolepis rosae, a mobilisé une récolte intensive. Plus de 75 individus de cette espèce, dont 19 issus d'une même galle, ont été séquencés, ainsi que des spécimens d'espèces apparentées (7 pour Cynips quercusfolii, 4 pour Andricus foecundatrix) et une centaine d'individus de divers parasitoïdes et hyperparasitoïdes, notamment 25 Orthopelma mediator et 25 Torymus bedegaris. L'analyse a permis de structurer les populations, de modéliser leur histoire démographique et d'estimer la recombinaison effective via des méthodes de deep learning, identifiant des signatures de sélection liées à l'adaptation.

Enfin, le troisième axe a exploré la cécidogenèse. Après l'échec de 50 infestations contrôlées en cage, la stratégie a été réorientée vers le prélèvement in natura à 4 stades temporels distincts (juillet, septembre, octobre, novembre). Le séquençage ARN a permis une analyse d'expression différentielle pour isoler les gènes déclencheurs des mécanismes immunitaires. Ce projet totalise ainsi des dizaines de génomes assemblés et des centaines d'échantillons séquencés, offrant une vision intégrative sans précédent des pressions sélectives qui modèlent le génome de ces insectes manipulateurs dans leur environnement.

Ce projet de recherche sur les Cynipidae a permis des avancées significatives dans la compréhension des bases génétiques de l'adaptation et de la manipulation végétale.

Sur le plan phylogénétique (WP1), l'établissement d'une phylogénie résolue des Cynipoidea a constitué le socle indispensable à l'analyse évolutive des génomes. L'étude du contenu en éléments transposables (TEs) a révélé que l'augmentation de la taille des génomes est corrélée à l'accumulation de ces éléments, avec des familles spécifiques enrichies selon le mode de vie des insectes. Parallèlement, l'analyse des gènes codant pour les CAZymes (enzymes métabolisant les glucides) a démontré une dynamique évolutive remarquable : on observe une perte massive de ces familles chez les espèces parasitoïdes, contrastant avec une multiplication des copies chez les espèces galligènes. Ces travaux soulignent le rôle clé de ces enzymes dans l'adaptation au mode de vie gallicole.

Concernant la génétique des populations de Diplolepis rosae (WP2), les recherches ont mis en évidence l'existence de deux lignées thélytoques distinctes au sein des populations françaises. Bien que ne présentant pas de structure géographique, ces lignées diffèrent par leurs niveaux d'hétérozygotie et de recombinaison. Il a été démontré que la lignée la plus diversifiée subit un taux de parasitisme plus faible. Cette observation suggère que les parasites exercent une pression de sélection maintenue, favorisant indirectement la persistance de fonctions mâles génératrices de diversité, lesquelles confèrent un avantage immunitaire à l'insecte. Ces résultats illustrent comment la pression coévolutive structure la diversité génomique au sein d'une espèce à reproduction majoritairement clonale.

Enfin, l'analyse transcriptomique (WP3) s'est concentrée sur le développement des galles. Les données ont confirmé la surexpression d'enzymes dégradant les parois cellulaires végétales, facilitant la création de loges larvaires. De plus, une forte expression de gènes liés au développement larvaire et à la réponse immunitaire (impliquant notamment des gènes comme le podocan ou les récepteurs Toll) a été observée, suggérant une stratégie complexe de la larve pour manipuler le microbiome de la plante et neutraliser ses défenses. Malgré les défis logistiques rencontrés lors des tentatives d'infestation en conditions contrôlées, ces analyses apportent des preuves fonctionnelles des mécanismes de détournement physiologique.

En somme, ce projet offre une vision intégrative des interactions entre insectes et plantes hôtes, démontrant que la capacité à induire des galles repose sur une innovation génomique continue, impliquant tant des remaniements enzymatiques que des réponses immunitaires sophistiquées. Les données génomiques produites, désormais accessibles, constituent une ressource précieuse pour l'étude future de la coévolution et de la plasticité adaptative chez les insectes manipulateurs.

Les travaux réalisés sur les Cynipidae ouvrent des perspectives prometteuses pour approfondir notre compréhension des mécanismes évolutifs et génomiques chez les insectes manipulateurs. Le premier axe prioritaire concerne la maîtrise des élevages de Diplolepis rosae. Le défi technique majeur consiste désormais à réduire son cycle de vie pour multiplier les générations annuelles en laboratoire. Cette avancée permettrait d'explorer de nouveaux champs comme l'écologie chimique, le mode de reproduction et, à terme, la génétique fonctionnelle.

Parallèlement, l'amélioration de la qualité des génomes reste un objectif central. Pour surmonter les difficultés liées à la rareté ou à la petite taille de certaines espèces, le développement de protocoles d'amplification d'ADN à partir d'échantillons uniques permettra un séquençage de haute qualité. Cette montée en compétence technique sera soutenue par des projets ambitieux, notamment une candidature à l'ANR PRME 2026, dont l'un des volets se focalisera sur l'impact des interactions trophiques dans les transferts horizontaux d'éléments transposables au sein des réseaux générés par les galligènes.

La recherche sur les systèmes de reproduction constitue un second pilier stratégique. Un projet de thèse, débutant en octobre 2026 en collaboration avec le Muséum National d'Histoire Naturelle, sera dédié à l'étude de la parthénogenèse cyclique chez les Cynipoidea. Cette recherche vise à identifier les bases génétiques de ce mode de reproduction unique et à enrichir les connaissances sur l'évolution des systèmes de reproduction chez les Hyménoptères.

Enfin, l'étude des pressions sélectives se poursuivra par une analyse approfondie des communautés de parasitoïdes de D. rosae. L'enjeu est de comprendre les facteurs permettant le maintien des deux populations françaises distinctes, en explorant plus avant la dynamique de la résistance au parasitisme. Ces perspectives, à la fois méthodologiques et fondamentales, visent à consolider le rôle des Cynipidae comme modèle biologique de premier plan pour décrypter l'innovation adaptative et les interactions complexes au sein du vivant.

La découverte des gènes qui codent pour des traits adaptatifs est une problématique essentielle en biologie de l'évolution car le lien entre le génotype et le phénotype est souvent complexe. L’adaptation est un processus fondamental à évaluer car c’est ce qui conduit à la diversification des espèces, donc la biodiversité. Dans ce projet, j’entends démêler les bases génétiques d’un trait adaptatif soumis à de multiples pressions sélectives : la galle.
Les guêpes à galles sont capables d'induire des structures appelées galles qui fournissent un abri contre les antagonistes et diverses conditions climatiques, ainsi que de la nourriture pour leur progéniture, augmentant ainsi leur survie. Elles le font en manipulant les gène de leur plante hôte. Cependant, la base génétique de la capacité à former des galles sur différentes espèces de plantes et divers organes reste largement méconnue et peu étudiée, en dépit de l’existence d’espèces économiquement importantes. Le projet BETAGALL vise à déterminer quels gènes sont utilisés par les guêpes à galles pour manipuler le développement de la plante afin d’induire la formation de galles et leur donner une forme spécifique. Premièrement, des données génomiques permettront d’identifier des gènes putatifs impliqué dans la formation de galle à l’aide de méthodes de génomique comparative et de génomique des populations. Deuxièmement, des données sur l’expression des gènes permettront de mieux préciser les fonctions des gènes putatifs nouvellement identifiés et de trouver les cibles potentielles chez la plante hôte.
D'une part, ce projet permettra de trouver les gènes impliqués dans le contournement des défenses immunitaires de la plante et qui induisent la formation d'une galle. D'autre part, il permettra également de révéler les gènes utilisés par la guêpe pour développer une morphologie particulière, permettant à l'inducteur de la galle de lutter contre ses antagonistes tels que les parasites ou les prédateurs.