Cognition dans un monde changeant : exploration du potentiel évolutif des capacités cognitives en populations naturelles – EVOL-COG

Le projet reposait sur l'analyse de données empiriques collectées sur deux modèles d’étude aviaires idéaux pour répondre à nos objectifs, du fait (i) des connaissances préalables en matière de physiologie et de comportement, (ii) de la possibilité de suivre facilement les deux espèces sur un même site avec accès aux données de reproduction, aux échantillons physiologiques, aux traits individuels (tels que la personnalité), aux facteurs environnementaux, (iii) tout en permettant une mise en œuvre aisée tant des tests cognitifs que des expériences sur un grand nombre d’individus (> 600 individus suivis par espèce et par an), et (iv) du suivi à long terme (> 15 ans) de la population fournissant des informations essentielles (âge, conditions de croissance, généalogie) pour la conduite du projet. Les tests cognitifs utilisés lors du projet avaient déjà été utilisés avec succès au sein de cette population, et ont été complétés par de nouveaux dispositifs automatisés et de nouveaux tests pour compléter le panel de capacités cognitives explorées (inhibition) mis en place au cours du projet.

Le projet a utilisé à la fois des données déjà collectées les années précédent le démarrage (pour les objectifs à long terme - 2010 à 2016) et des données collectées au cours du projet (pour les objectifs plus ciblés, en particulier les approches expérimentales). Le projet reposait donc sur la réalisation de campagnes de terrain annuelles (entre 2020 et 2024) dans la population d'étude, coordonnées par le LBBE, qui ont impliqué des équipes de terrain comprenant (i) la porteuse du projet et une chercheuse post-doctorale (coordination générale et visites sur le terrain pour les mises en place), (ii) des assistants de terrain (3 par an, pour 2 à 3 mois par an chacun) pour gérer le travail quotidien de l'équipe sur place, (iii) une douzaine d'étudiants (licence, master), pour réaliser les mesures et expériences et le suivi de la population et des données correspondantes. Cinq campagnes ont été menées au cours du projet (voir ci-dessous concernant l'année de la pandémie de Covid-19).

En parallèle, à l'IPHC, une ingénieure d'étude a été recrutée (1 an) pour mettre au point (avec l'aide des personnels permanents sur place) le nouveau système automatisé testé lors des campagnes de terrain, et les analyses physiologiques (marqueurs de stress oxidatif et longueur des télomères) ont été réalisées au laboratoire sous la coordination des partenaires locaux et d'une ingénieure recrutée par le partenaire suisse.

Enfin, à BioSP, l'approche hiérarchique bayésienne (SCR-AM), qui couple les modèles de capture-recapture spatialement explicites (spatial capture-recapture, SCR) et les modèles de génétique quantitative de type animal model (AM), a été menée par une chercheuse post-doctorale (recrutée pour 2 ans) sous la direction des partenaires sur place, pour implémenter différents modèles, les comparer par simulation et les préparer pour l'application aux données.

Objectif 1. Quantifier les variations inter- et intra-individuelles des capacités cognitives dans des conditions environnementales contrastées

Nous avons cherché à quantifier les variations inter- et intra-populationnelles des performances cognitives en utilisant (1) une approche multi-populationnelle mesurant les performances en utilisant le même dispositif cognitif dans une vingtaine de populations de mésanges en Europe, grâce à une collaboration à large échelle, (2) une approche à long terme dans notre population d'étude principale de mésanges et gobemouches en Suède, pour étudier le rôle des variations environnementales dans l'espace et dans le temps ; en parallèle, nous avons aussi exploré la variation intra-individuelle des performances cognitives avec l'âge, et montré pour la première fois en milieu naturel une sénescence de ces performances, qui s'accompagne d'une disparition sélective, dont le mécanisme reste à comprendre.

Objectif 2. Élucider les mécanismes comportementaux et physiologiques causaux reliant les capacités cognitives à la valeur sélective individuelle

Nous nous sommes focalisés sur le succès reproducteur, pour comprendre comment les performances cognitives mènent à un meilleur succès dans notre population. Nous avons tout d'abord montré chez les mésanges que les individus aux meilleures performances (innovation) étaient les plus efficaces dans l'approvisionnement des jeunes au cours de la croissance (taux de nourrissage et biomasse apportée plus importante) et par une analyse de chemin, nous avons trouvé que c'est via ce meilleur approvisionnement que les oiseaux obtiennent un meilleur succès chez les mâles, la situation étant moins claire chez les femelles. Nous avons également montré expérimentalement chez les gobemouches que les performances cognitives (apprentissage) modulaient l'utilisation d'une source d'information manipulée pour le choix du site de reproduction, montrant que les capacités cognitives sont impliquées dans la gestion et l'utilisation d'informations environnementales complexes pour l'optimisation de la prise de décisions. Enfin, nous avons également montré corrélativement et expérimentalement que la condition physique (conditions de croissance, niveau de stress oxydant) impacte les performances cognitives à court (via la plasticité) et à long terme (via l'organisation structurelle) au cours de la vie des mésanges, et que cette influence pourrait expliquer un lien indirect cette fois-ci entre performances cognitives et succès reproducteur.

Objectf 3. Obtenir des estimations non biaisées de l’héritabilité des capacités cognitives

Nous avons développé une approche hiérarchique bayésienne, nommée SCR-AM, qui couple les modèles de capture-recapture spatialement explicites (spatial capture-recapture, SCR), qui tiennent compte de la détection imparfaite des individus, et les modèles de génétique quantitative. Les modèles doivent maintenant être appliqués aux données.

Au-delà de la poursuite de l'exploitation des données collectées avec succès au cours du projet pour répondre aux objectifs initiaux (incluant la variation spatiale et temporelle des performances cognitives en fonction des facteurs environnementaux, l'exploration complète des performances d'apprentissage chez le gobemouche, les relations avec les autres capacités cognitives - apprentissage associatif, inhibition, et l'application des modèles SCR-AM aux données des performances cognitives), les données générées par le projet ouvrent la possibilité d'explorer de nouvelles questions. En particulier, si le projet s'est focalisé sur le succès reproducteur, les relations entre performance cognitive et autres traits et composantes de la valeur sélective pourront être étudiées ; les liens avec la survie et la dispersion, plus spécifiquement, s'avèrent à la fois prometteurs et cruciaux pour appréhender dans sa totalité le potentiel évolutif des capacités cognitives en milieu naturel. L'exploration de ces relations fera donc l'objet de nouveaux projets et demandes sur la base des données existantes (ne nécessitant donc pas de récolte de nouvelles données, ou très ciblées pour approfondir certaines questions spécifiques).

Le projet a également permis de montrer clairement (à la fois corrélativement et expérimentalement) que les conditions environnementales, en particulier les conditions précoces auxquelles les individus sont exposés pendant leur croissance, influencent le développement et le maintien des performances cognitives à long terme au cours de leur vie en milieu naturel. Ces observations apparaissent particulièrement importantes dans le cadre des changements environnementaux actuels liés aux activités humaines, qui influencent souvent les conditions de reproduction en milieu naturel et pourraient avoir un impact indirect sur les capacités cognitives à long terme et ainsi les capacités d'adaptation des individus à ces changements. Nous prévoyons donc de continuer à explorer ce thème en utilisant un modèle biologique permettant d'explorer l'impact des variations environnementales à petite échelle spatio-temporelle en milieu naturel (tout en permettant également des approches expérimentales), ce que la population principale de mésanges et de gobemouches (ni l'approche multi-population pour la mésange) ne permettaient de faire, les variations environnementales étudiées dans ce projet correspondant à de larges échelles. Nous envisageons donc de mener ces nouvelles études sur un autre modèle de passereau, en utilisant une autre population suivie à long terme dans une zone d'étude où les variations environnementales sont fortement contrastées au sein de la population, donc à très petite échelle, en termes de conditions environnementales générales, incluant la présence et le type de polluants chimiques, dont l'influence sur le développement des capacités cognitives a été montrée en laboratoire, et commence à être explorée en milieu naturel.

Les capacités cognitives sont considérées comme étant au coeur de la flexibilité comportementale, façonnant le potentiel des individus à répondre rapidement aux changements environnementaux. Parmi ces capacités cognitives, l’innovation, l’apprentissage et l'inhibition sont variables entre espèces, et les études comparatives suggèrent qu’elles dirigent la capacité des espèces à gérer de façon optimale les variations spatio-temporelles de l’environnement. Cependant, on sait jusqu’ici très peu de choses sur le fait que ces capacités cognitives puissent montrer une variation adaptative intra-espèce et évoluer en réponse aux pressions de sélection dans des environnements changeants. Ces informations sont pourtant essentielles pour comprendre comment le potentiel évolutif des capacités cognitives peut façonner l’adaptation rapide des populations aux changements environnementaux passés mais aussi présents, induits par l’homme. Comme pour tout trait phénotypique, évaluer le potentiel évolutif des capacités cognitives en milieu naturel requiert de comprendre (i) la variation inter- et intra-individuelle de ces capacités, (ii) leurs liens avec les composantes de la valeur sélective individuelle et les mécanismes de causalité à l’origine de ces liens et (iii) leur héritabilité. Des connaissances actuellement lacunaires sur ces trois points empêchent d'estimer l’importance des capacités cognitives dans l'adaptation à un monde changeant. En utilisant deux modèles de passereaux complémentaires, nous étudierons ces trois points pour atteindre une compréhension synthétique des sources et des conséquences évolutives de la variation dans les capacités cognitives. Nous mettrons en oeuvre des approches puissantes, en particulier des expériences, des modèles mixtes de capture-recapture de pointe et des comparaisons à large échelle inter- et intra-populations pour faire avancer significativement notre compréhension du potentiel évolutif de trois capacités cognitives majeures, l’innovation, l’apprentissage et l'inhibition. Le projet est structuré en trois objectifs de recherche: 1. Quantifier la variation inter- et intra-individuelle des capacités cognitives dans des conditions environnementales contrastées pour éclairer la valeur adaptative de cette variation - Nous explorerons les fluctuations temporelles (intra-population) et spatiales (inter-population) des capacités cognitives ainsi que leurs liens avec les conditions environnementales, et explorerons ensuite la variation des capacités cognitives en fonction de l’âge (sénescence cognitive), à partir de mesures répétées. 2. Décortiquer les mécanismes comportementaux et physiologiques liant capacités cognitives à la valeur sélective - Nous testerons si les capacités cognitives façonnent l’efficacité des individus à utiliser l’information, à exploiter leur habitat et à nourrir leurs jeunes en utilisant une série d’expériences, et explorerons ensuite si les capacités cognitives et la valeur sélective peuvent être liées indirectement via une troisième variable latente, telle que le vieillissement et le stress oxydant. 3. Obtenir des estimations non biaisées de l’héritabilité de l’innovation et de l’apprentissage - Nous développerons et implémenterons des modèles combinant les approches de capture-recapture multi-états et de génétique quantitative pour estimer l’héritabilité de l’innovation et de l’apprentissage en tenant compte de la détection imparfaite des individus et de son hétérogénéité potentielle en milieu naturel. Pour atteindre ces objectifs, nous combinerons cognition, écologie comportementale et évolutive, écophysiologie et biostatistique, avec les expertises complémentaires des cinq partenaires impliqués. En nous emmenant considérablement au-delà des études typiques de cognition en milieu naturel, ce projet contribuera donc fortement à répondre à la question actuellement ouverte du potentiel évolutif des capacités cognitives en réponse à la variation environnementale.