Transferts horizontaux d’éléments transposables: les clés d’une invasion réussie – TranspHorizon

Nous combinons des approches de terrain (collectes d’insectes sur différents sites géographiques répartis sur les différents continents), avec des approches expérimentales (Transgenèse et évolution expérimentale sur des populations de drosophiles en laboratoire), et des approches théoriques (modélisation de la dynamique d’amplification des éléments transposables dans les populations, incluant la mise en place de systèmes de régulation) et statistiques (ABC).

L'analyse de 307 espèces de vertébrés a montré un fort taux de transfert horizontal chez les poissons téléostéens, suggérant une forte influence du type d’hôtes.

L'existence d'interactions écologiques peut également favoriser les transferts. Nous avons mis en évidence des transferts (de gènes) entre plantes et l’aleurode du tabac (Bemisia tabaci), un insecte hémiptère phytophage ravageur de cultures. Par ailleurs, nous avons pu caractériser les capacités d'intégration de virus domestiqués d’une guêpe parasitoïde dans les cellules d'un hôte papillon infecté par la guêpe.

Les virus, qui peuvent eux-même être transférés, constituent des vecteurs de transferts les plus probables pour d'autres séquences et nous avons pu mesurer la capacité de différents virus libres à intégrer des éléments transposables de l'hôte, et à permettre leur transposition de virus à virus.

Pour déterminer l'influence de la proximité géographique et phylogénétique sur le taux de transfert, nous avons séquencé et assemblé une soixantaine de génomes d'insectes prélevés à différents endroits du globe. L'analyse de ce grand jeu de données est encore en cours.

Nous avons aussi initié une étude à l'échelle d'une famille d'insectes (les drosophilidés) pour laquelle plus de 300 génomes assemblés sont disponibles, ainsi que les données qui leur sont associées concernant leur répartition géographique, l'origine géographique des clades, leur milieu de vie (site de ponte). L'analyse est encore en cours.

Nous avons mis au point un modèle mathématique prenant en compte la mise en place de la régulation des ET par le génome (Petits ARN) sur la dynamique d'amplification post-transfert. Nous avons testé ce modèle à l'aide de simulations numériques, ce qui a permis de montrer l'influence de la valeur sélective des insertions sur la dynamique et son équilibre. Le programme de simulations a également montré que le devenir d'un ÉT arrivant dans un génome pouvait être impacté par la présence d'un ÉT apparenté, et déjà régulé. L'analyse du statut des différents ÉT présents dans D. melanogaster et des petits ARNs produits, ainsi que la recherche de ces ÉTs dans 100 autres génomes de Drosophilidés tend à confirmer ce résultat.

Trois ÉT, issus d'espèces plus ou moins éloignées phylogénétiquement ont été introduits par transgenèse dans Drosophila melanogaster. Nous avons pu montrer que les copies introduites avait pu transposer, mais à des taux estimés extrêmement bas par rapport à nos attendus. Cela pose la question de l'importance des interactions entre l'ÉT et le génome hôte receveur. L'élément introduit peut-il s'exprimer à un niveau suffisant? Il est également possible qu'une phase de latence se mettent en place avant le déclenchement de la phase d'invasion.

Le projet a ouvert de nombreuses perspectives. Il a permis de mieux cerner les parametres influencant significativement les transferts horizontaux.

Il a généré de nombreux données de séquençage génomiques (especes différentes, ou souches différentes) qui peuvent être utilisés pour d'autres projets.

Nous avons élargi notre étude des transferts horizontaux d'éléments transposables en incluant les virus qui peuvent eux-mêmes être transmis horizontalement et s'intégrer au génome, et être vecteur de transfert. Ainsi le spectre d'hôte des virus est un facteur a prendre en compte également. Nous avons ainsi développé un nouveau projet qui se focalise plus sur les virus, en tant qu'élément transféré, et en tant que vecteur de transfert, et qui inclut également des analyses génomiques, une approche expérimentale des transferts, et une approche théorique basée sur la phylogénie des espèces et la répartition des différents types de virus dans ces espèces.

Nous souhaitons également poursuivre les approches d'évolution expérimentale mais sur un laps de temps plus court afin de détecter l'impact de variations de séquences sur la dynamique d'amplification.

Zhang H.-H., Peccoud J., Xu M.-R.-X., Zhang X-.G.,Gilbert C. Horizontal transfer and evolution of transposable elements in vertebrates. 2020. Nature Communications. 11:1362. doi.org/10.1038/s41467-020-15149-4

Les éléments transposables (ET) sont des séquences ADN universelles, mobiles et répétées, qui ont un impact majeur sur l’évolution des génomes. Cependant, leur origine, diversité, et leur dynamique évolutive restent encore peu comprises. Le transfert horizontal d’ET (HTT – entre espèces ne se croisant pas) apparaît comme un mécanisme primordial du cycle de vie des ET. Encore faut-il qu’il soit suivi d’une amplification efficace des éléments, qui peut être empêchée par des systèmes de régulation ou d’autres facteurs spécifiques de l’hôte. Nos travaux récents ont montré que (i) Les HTT entre insectes sont bien plus fréquents que ce que l’on pensait, ii) l’invasion des populations après transfert s’avère efficace, mais est fortement affectée par des interactions entre copies. En fait, les facteurs qui conditionnent le succès d’un transfert restent mal compris. Le projet TranspHorizon a pour objectif d’évaluer cinq types de facteurs qui pourraient favoriser soit les transferts, soit l’amplification post-transfert:
1- Distances géographique et phylogénétique
Les espèces en sympatrie sont plus susceptibles d’être connectées écologiquement que les espèces éloignées. Ainsi, on s’attend à un nombre plus élevé de transfert lorsque la distance géographique entre populations diminue. De même, la proximité phylogénétique de deux espèces devrait s’accompagner d’une meilleure compatibilité entre ET et cellules hôtes réceptrices, et donc d’une meilleure chance de succès.
2- Caractéristiques de la population hôte
Le contenu en ET varie entre les espèces, tant en quantité (fraction du génome) qu’en qualité (proportion relative des différentes familles). Cette diversité pourrait s’expliquer, en partie, par la démographie et les traits d’histoire de vie des populations (par exemple la taille des populations ou le temps de génération).
3- Caractéristiques des ET
Les différents ET se distinguent par leur mode de transposition mais aussi par leur dépendance pour des facteurs de l’hôte, leur capacité à transférer d’une cellule à l’autre, et leur propension à s’insérer dans des régions spécifiques du génome (tels que les clusters de piRNA). Toutes ces différences ont certainement un impact sur le succès du transfert horizontal.
4- Autres éléments et endosymbiontes
La dynamique, l’activité et les interactions parmi les familles d’ET sont souvent comparées à celles des espèces au sein des écosystèmes. Il a été montré que de fortes interactions existent entre copies autonomes et non-autonomes d’une même famille. Cependant, peu de données existent concernant les effets de la présence d’ET non apparentés, ou encore d’autres d’entités génétiques parasites, telles que les bactéries Wolbachia par exemple.
5- Emergence des voies de régulation
Les clusters de piARN sont des locus génomiques riches en ET, qui répriment la transposition via la production de petits ARNs. Ces clusters dont la composition varie entre populations, correspondent à des pièges a transposons: l’insertion d’une copie dans un cluster peut permettre la production de petits ARNs et enclencher la régulation. Le temps nécessaire à l’établissement de la régulation doit donc dépendre de la probabilité de s’insérer dans ces régions, du taux de transposition et de la taille relative des clusters par rapport à la taille des génomes.
Pour répondre à ces questions, ce projet combinera différentes approches (écologie, échantillonnage de terrain, biologie moléculaire, séquençage de génomes, bioinformatique, mathématiques, et évolution expérimentale), et s’organisera en deux parties complémentaires. Dans la partie 1, nous testerons si les distances géographique ou phylogénétique influencent la probabilité de transfert entre insectes. Dans la partie 2, nous caractériserons de manière théorique et empirique la dynamique d’amplification post-transfert (nombre de copies, fréquences d’insertions, émergence des voies de régulations) pour différents éléments et dans des conditions variées de populations.