DS01 - Gestion sobre des ressources et adaptation au changement climatique

Analyse multi-échelle de l’adaptation à la carence en Fer chez un organisme clé du phytoplancton marin, dans un contexte de changement global – CINNAMON

Comment la disponibilité en fer et la température affectent-ils la diversité et la distribution du phytoplancton marin ?

En raison de son abondance dans le milieu naturel, de son ubiquité et de la disponibilité de nombreux isolats et génomes, la cyanobactérie marine Synechococcus est un micro-organisme pertinent pour comprendre les effets des changements environnementaux, et en particulier de la température et de la disponibilité en fer.

Mécanismes d’adaptation des cyanobactéries marines à la carence en fer et à la température

Les océans sont très affectés par le changement global, qui provoque un accroissement de la température de l’eau de mer mais également de la surface des zones pauvres en fer, un élément qui limite d’ores et déjà la croissance du phytoplancton dans près de 35 % de l’océan mondial. Cela pose la question de la capacité du phytoplancton à s’adapter à ces nouvelles conditions et des conséquences de ces changements sur la pompe biologique. Dans ce contexte, la découverte récente que les CRD1, une lignée de la cyanobactérie marine Synechococcus, dominent dans les eaux pauvres en fer et que 3 populations génétiquement distinctes (CRD1-A à C) occupent différentes niches thermiques, constitue une opportunité unique d’étudier les effets combinés de la carence en fer et de la température sur le phytoplancton à toutes les échelles d’organisation, du gène à l’écosystème. <br />Les principaux objectifs du projet CINNAMON sont de : i) de valider la présence d’écotypes distincts vis-à-vis du fer et/ou de la température en déterminant les optima et limites de croissance pour ces paramètres de 3 souches CRD1, ii) d’identifier les bases génétiques de cette adaptation par des approches de génomique comparative en utilisant les nombreux génomes de cyanobactéries marines représentatifs d’environnements variés, iii) d’utiliser les données de méta-omique, issues d’expéditions telles que Tara Océans, afin de valider les observations faites au laboratoire mais aussi d’identifier de nouveaux gènes expliquant la capacité de ces écotypes à s’adapter aux eaux pauvres en fer et à différentes températures. Globalement, ce projet devrait permettre de mieux prédire l’adaptabilité respective des différentes lignées, et donc leur future distribution et dynamique dans un océan en évolution.

Le projet CINNAMON utilise une approche de biologie des systèmes afin de caractériser et modéliser les principaux mécanismes d’acclimatation (physiologie) et d’adaptation (évolution) impliqués dans la réponse différentielle des écotypes de Synechococcus à la carence en fer et aux variations de température. Tout d’abord, nous étudions la réponse physiologique (régulation de l’activité photosynthétique, modification du transcriptome, de la composition lipidique, du contenu pigmentaire, etc.) de 3 souches de CRD1 ainsi que de souches représentatives de 4 autres lignées majeures de Synechococcus, acclimatées à différentes concentrations en fer et/ou températures, afin de mieux comprendre les mécanismes impliqués dans la réponse à ces 2 stress dans les différentes lignées du genre Synechococcus. En parallèle, des études comparatives des génomes de Synechococcus disponibles permettront d’élucider les bases génétiques de la réponse à ces facteurs environnementaux. La combinaison de ces analyses génomiques avec les données de transcriptomique acquises en conditions +Fe/-Fe et/ou à différentes températures permettra d’identifier les gènes spécifiques des CRD1 et/ou régulés différentiellement en réponse à la carence en fer ou aux variations thermiques. La fonction de ces gènes sera alors caractérisée en regardant l’effet de leur inactivation par mutagénèse sur la physiologie des cellules afin de mieux comprendre les mécanismes mis en place en réponse à ces stress. Enfin, le rôle de ces gènes sera étudié dans un contexte environnemental, en regardant leur présence et leur niveau d’expression dans les populations naturelles de Synechococcus, grâce à l’analyse des métagénomes et métatranscriptomes générés à partir des échantillons d’eau de mer récoltés lors de campagnes océanographiques telles que Tara Océans.

Des études de physiologie comparative de souches de Synechococcus représentatives des lignées dominantes dans les environnements carencés ou non en fer (clades CRD1 vs I-IV), acclimatées à différentes températures, ont permis i) de valider l'existence de thermotypes distincts au sein du clade CRD1, c-a-d présentant des gammes de tolérance thermiques différentes et ii) de révéler des particularités intéressantes de l’appareil photosynthétique des souches CRD1 et notamment de leur capacité à réparer les dommages causés au niveau de ce complexe en limite de gamme de température de croissance. Les comparaisons génomiques ont également permis d’identifier des spécificités génétiques des CRD1 par rapport aux autres clades, qui pourraient être impliquées dans l’adaptation à la carence en fer. Cela inclut notamment la réduction du nombre de gènes codant pour des protéines riches en Fer, l’utilisation de protéines alternatives utilisant d’autres métaux que le fer comme co-facteurs ou encore l’amplification des familles de gènes codant pour des protéines potentiellement impliquées dans le transport, l’assimilation et le stockage du fer. En revanche, les comparaisons entre thermotypes chauds et froids n’ont révélé que peu de gènes spécifiques d’un groupe ou de l’autre, à l’exception notamment de désaturases permettant d’ajuster la fluidité des membranes photosynthétique, l’adaptation aux niches thermiques impliquant plutôt des modifications de la séquence de gènes. Enfin, l’analyse de données environnementales a mis en évidence des gènes spécifiquement présent ou absents dans les niches pauvres en fer, et notamment de nombreux gènes inconnus qui constituent de bons candidats pour aller plus loin dans la compréhension des mécanismes d’adaptation à la carence en fer des CRD1 et du phytoplancton en général.

Comprendre l'impact de la limitation en Fe répond à une attente de la société, car le grand public est de plus en plus conscient de l'importance de la préservation des écosystèmes, en particulier des zones marines, et les décideurs ont pour cela besoin d'outils efficaces pour la gestion des océans. Dans ce contexte, les résultats du projet CINNAMON devraient permettre de mieux appréhender la capacité du phytoplancton marin à faire face aux changements climatiques en cours et à la façon dont ils affecteront la structure et la dynamique des populations de ce compartiment basal des écosystèmes marins. Une autre perspective du projet CINNAMON est la possibilité d'utiliser les écotypes CRD1 de Synechococcus et/ou leur gènes spécifiques comme biomarqueurs de l'expansion de régions pauvres en Fe, la limitation de la teneur en Fe est particulièrement difficile à évaluer par des approches chimiques.

Trois articles ont pour le moment été publiés à partir des résultats de CINNAMON, dont l’un décrit l’effet sur les populations de picocyanobactéries dun enrichissement en fer local, induit par les iles Marquises, dans la région la plus pauvre en fer de l’

Les océans sont très affectés par le changement global, qui provoque un accroissement de la température de l’eau de mer et de la surface des zones pauvres en fer, un élément qui affecte d’ores et déjà la croissance du phytoplancton dans près de 35 % de l’océan mondial. Cela pose la question de la faculté des populations du phytoplancton à s’adapter à ces conditions et des conséquences de la carence en fer sur la capacité de l’océan à séquestrer le CO2 via la pompe biologique. Dans ce contexte, la découverte récente d’un clade (CRD1) de la cyanobactérie marine Synechococcus prédominant dans les eaux pauvres en fer, avec trois populations génétiquement distinctes occupant des niches thermiques différentes, constitue une opportunité unique d’étudier les effets combinés de la carence en fer et de la température sur le phytoplancton à toutes les échelles d’organisation du gène à l’écosystème.
Le projet CINNAMON utilisera une approche de biologie des systèmes, combinant travail au laboratoire et in situ, afin de caractériser et modéliser les principaux mécanismes d’acclimatation (physiologie) et d’adaptation (évolution) impliqués dans la réponse différentielle des écotypes de Synechococcus à la carence en fer et aux variations de température, dans le but de mieux prédire leur adaptabilité respective, et donc leur future distribution et dynamique dans un environnement changeant. La présence au sein du clade CRD1 d’écotypes distincts vis-à-vis du fer et/ou de la température sera d’abord validée en déterminant les optima et limites de croissance pour le fer et la température de différentes souches de ce clade. En parallèle, la comparaison i) de génomes de picocyanobactéries (60 génomes de Synechococcus, dont au moins un par génotype CRD1 et 2 métagénomes de Prochlorococcus de zones pauvres en fer) et ii) de transcriptomes de différentes souches CRD1 (et contrôles) générés en réponse à des conditions +Fe/-Fe, devrait nous permettre de décrypter les bases génétiques de leur adaptabilité aux changements de température et de disponibilité en fer. Ces données seront intégrées dans des réseaux métaboliques et de co-expression afin de déterminer le rôle respectif du métabolisme et de la régulation dans le comportement différentiel des souches testées. Une dernière approche consistera en l’utilisation des données de méta-omique issues d’expéditions circum-océaniques (Tara-Oceans, Tara-Polar Circle, Tara-Pacific and Malaspina) afin de valider au niveau populationnel, les observations faites au laboratoire, mais aussi identifier de nouveaux gènes et voies de biosynthèse expliquant la capacité de ces écotypes à s’adapter aux eaux pauvres en fer de différentes températures. Cette approche multi-échelles devrait nous permettre de définir un set limité de gènes, à la fois spécifiques d’écotypes et/ou de niches et différentiellement exprimés en réponse à la carence en fer qui constitueront des cibles privilégiées pour des analyses fonctionnelles par mutagénèse afin de mieux comprendre les processus moléculaires sous-tendant l’adaptation aux niches pauvres en fer.
Le projet CINNAMON est à la fois ambitieux par l’étendue et la variété des analyses qui seront réalisées et innovant car les résultats ne seront pas limités à une souche modèle de Synechococcus mais prendront en compte la variabilité écotypique au sein de ce genre. Les données générées présenteront un intérêt tant du point de vue écologique qu’évolutif puisqu’elles permettront de mieux comprendre i) comment la disponibilité en fer a induit une diversification génétique au sein des picocyanobactéries et ii) les conséquences de cette diversification sur la composition et la dynamique des communautés de ces organismes-clés, dans un contexte de changement global. Un but sociétal majeur de ce projet sera de sensibiliser le grand public aux impacts du changement climatique sur la biodiversité marine et de fournir aux décideurs des outils afin de monitorer ces effets.

Coordinateur du projet

Madame Laurence Garczarek (Adaptation et Diversité en Milieu Marin)

L'auteur de ce résumé est le coordinateur du projet, qui est responsable du contenu de ce résumé. L'ANR décline par conséquent toute responsabilité quant à son contenu.

Partenaire

AD2M Adaptation et Diversité en Milieu Marin
LOMIC Laboratoire d'Océanographie Microbienne
LS2N (ex LINA) Laboratoire des Sciences du Numérique de Nantes
ABIMS Plateforme ABIMS (Analysis Bioinformatics for Marine Science)

Aide de l'ANR 449 924 euros
Début et durée du projet scientifique : décembre 2017 - 36 Mois

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