Dynamiques des interactions baso-corticales pendant le sommeil dans l'apprentissage sensorimoteur – SleepinBrainDyn

Pour tester les hypothèses de notre projet, nous avons associé des études comportementales sur le chant à des expériences d'enregistrement ou de manipulation de l'activité intracérébrale.

Concernant le comportement, nous nous sommes exclusivement intéressés aux chants produits spontanément par les oiseaux. Chez les jeunes, nous avons suivi le développement du chant. Afin d'étudier la plasticité du chant des adultes, c'est-à-dire leur capacité à modifier leur chant, nous avons utilisé un protocole expérimental au cours duquel un son était déclenché de façon contingente à un paramètre acoustique mesuré sur un élément du chant. Dans ces conditions, les oiseaux ajustent leur chant pour être plus ou moins exposés à ce son.

Nous avons également développé un outil permettant d'enregistrer simultanément l'activité de plusieurs dizaines de neurones situés dans les deux structures cérébrales d'intérêt. Nous avons ainsi pu caractériser les propriétés des neurones lorsque l'oiseau chante, est éveillé mais silencieux, ou encore endormi.

Afin de manipuler les activations cérébrales, nous avons implanté de petites électrodes dans une aire cérébrale d'intérêt

Le cerveau des oiseaux : comment le chant et le sommeil s’organisent

Nous avons étudié l’activité cérébrale chez des oiseaux adultes et jeunes pour comprendre comment leur cerveau gère le chant, le repos et le sommeil. Grâce à des électrodes implantées dans deux régions clés — LMAN (liée à la préparation du chant) et l'Aire X (similaire aux ganglions de la base humains) — des neurones ont été enregistrés dans différentes situations.

Chez les oiseaux adultes éveillés

Pendant le chant, les neurones de LMAN et l'Aire X interagissent de manière variable : certains s’activent ou s’inhibent, mais ces liens disparaissent quand on observe l’ensemble des neurones. En revanche, hors du chant, une forte co-activation apparaît, ce qui suggère que le cerveau module ces connexions selon l’activité (chant ou repos).

Pendant le sommeil chez les adultes : les neurones du LMAN se synchronisent de façon comparable à ceux de l’hippocampe des rongeurs (impliqués dans la mémoire). Ces synchronisations surviennent surtout en sommeil profond. Contrairement aux attentes, peu de synchronisation a été observée entre LMAN et l'Aire X, ce qui indique des connexions spatialement limitées.

Chez les jeunes oiseaux : Les données collectées sur les juvéniles en apprentissage du chant sont encore en cours d’analyse. Elles pourraient révéler comment le sommeil influence l’apprentissage.

Sommeil, repos et apprentissage : la modification de l'activité du LMAN pendant le chant entraîne un changement du chant produit. Les mêmes modifications pendant le sommeil ou en période de silence perturbent également l’apprentissage du chant. Cela suggère que le sommeil et le repos sont essentiels pour consolider les compétences vocales.

Ces travaux éclairent les mécanismes cérébraux du chant et de l’apprentissage, avec des parallèles possibles chez l’humain (par exemple, la parole et la motricité). Ils soulignent également le rôle crucial du sommeil dans la plasticité cérébrale.

Durant notre vie, nous exécutons des tâches exigeant une motricité fine acquises par la pratique, comme faire du vélo, jouer de la guitare ou même parler. La parole repose sur un apprentissage sensorimoteur au cours duquel un bébé découvre les actions à exécuter pour dire un nouveau mot par exploration motrice et perception de ses propres actions. Les ganglions de la base (BG) pourraient permettre la détection des erreurs et ainsi guider cet apprentissage par essais/erreurs. Les BG contrôlent les adaptations comportementales qui seraient ensuite lentement incorporées dans les réseaux corticaux prémoteurs en aval, notamment grâce à la boucle cortico-sous-corticale des BG. Ici, nous supposons que la stabilisation corticale opérée par les BG se produit pendant le sommeil par l’implication de processus actifs, telle qu’une coordination d’ensembles neuronaux du réseau BG-cortical, celle-ci étant un substrat neurophysiologique possible pour l’imprégnation à long terme de tâches motrices récemment acquises.
Pour comprendre la dynamique du réseau BG-cortical pendant l'apprentissage moteur et l'impact du sommeil sur celle-ci, nous étudions l'acquisition du chant chez l'oiseau chanteur. C’est une forme naturelle d'apprentissage sensorimoteur similaire à l'acquisition de la parole humaine et au cours duquel un oisillon apprend à imiter le chant d’un adulte (un tuteur). Les oiseaux chanteurs possèdent un réseau de noyaux cérébraux dédiés au chant, dont une boucle BG-thalamo-corticale, et qui partage des analogies avec les aires cérébrales impliquées dans le langage humain. Le sommeil de ces oiseaux présente de plus des caractéristiques semblables à celui des mammifères et semble jouer un rôle important dans l'apprentissage du chant. Les oiseaux chanteurs sont donc un modèle particulièrement adapté pour comprendre les bases neurobiologiques de l'apprentissage moteur et le rôle du sommeil.
Nous émettons l'hypothèse que le sommeil joue un rôle essentiel dans la réorganisation dynamique du réseau BG-cortical et la consolidation du chant. Nous supposons que des événements durant l'apprentissage (chants produits par le jeune, exposition aux chants du tuteur) ont un impact sur l'activité hors ligne (phases de sommeil et/ou de repos) dans le réseau BG-cortical. L'activité hors ligne, sous forme d’ondes lentes synchronisées, d’oscillations à haute fréquence ou de réactivation de bouffées de potentiels d’action dans l'ensemble du réseau, pourrait consolider l'adaptation des chants par les BG dans les noyaux prémoteurs. On s'attend donc à d’importants changements de coordination d'activité dans les assemblées neuronales du réseau BG-cortical pendant l'apprentissage.
Nous réaliserons des expériences longitudinales, en analysant les changements quotidiens de dynamiques dans le réseau BG-cortex au niveau neuronal et en les mettant en relation avec les paramètres acoustiques et les performances d'apprentissage du chant. Nous effectuerons des enregistrements extracellulaires simultanés à grande échelle des BG et noyaux corticaux. Nous mènerons des expériences pour établir des relations de cause à effet entre les périodes d'activité des BG et les performances d'apprentissage du chant en perturbant de façon chronique les oscillations à haute fréquence chez des oiseaux endormis et en évaluant leur impact sur l'apprentissage du chant.
Nous révélerons ainsi comment la synchronisation pendant le sommeil entre différentes aires cérébrales impliquées dans l'apprentissage sensorimoteur sous-tend la consolidation de l'apprentissage des tâches motrices. La recherche proposée se situe à l'interface entre des questions fondamentales pertinentes pour la compréhension des processus neurobiologiques liés au sommeil et mis en jeu lors d’apprentissage moteur complexe et des questions pathologiques pour l'évaluation de l'impact, tant au niveau neuronal que comportemental, d’une altération de ces processus.