CE02 - Terre vivante 2020

Diversification et adaptation le long de gradients environnementaux: rôle de l'introgression dans la diversification écologique de papillons alpins – DIVALPS

Papillons alpins : aux origines de la diversification des espèces

Diversification et adaptation le long des gradients environnementaux : Identification des gènes et des caractères impliqués dans la différenciation des espèces chez les papillons alpins

Génomique de la spéciation

Notre objectif est de comprendre comment se mettent en place, de façon répétée, des barrières reproductives entre des espèces adaptées à des altitudes différentes, mais qui continuent d’échanger des gènes. Nous avons d’abord produit et annoté un génome de référence pour Coenonympha arcania. En comparant ce génome avec celui de C. gardetta (espèce de haute altitude), nous avons identifié des régions du génome résistantes au flux de gènes, appelées « loci barrières ». Ces régions couvrent environ 75 % du chromosome Z et 6 % des autosomes. Contrairement à ce que nous attendions dans le cadre d’une spéciation écologique, ces régions ne contiennent pas de gènes liés directement à l’adaptation à l’altitude. Cela suggère que la séparation entre les deux espèces ne vient pas uniquement de leur spécialisation écologique. Les analyses démographiques indiquent que C. arcania et C. gardetta se sont séparées il y a plus d’un million d’années en allopatrie (isolement géographique), puis sont entrées en contact secondaire il y a environ 370 000 ans. Ce contact a donné naissance à deux espèces hybrides, C. darwiniana et C. cephalidarwiniana, issues à 75 % de arcania et 25 % de gardetta. Bien que leur génome soit majoritairement hérité de arcania, les deux espèces hybrides ont conservé le chromosome Z de gardetta. Ce résultat montre le rôle central du chromosome Z dans l’isolement reproducteur : les hybrides ne se croisent pas avec arcania, mais forment des hybrides sur plusieurs générations avec gardetta. L’étude d’une zone de contact au col de Vars entre gardetta et cephalidarwiniana confirme que la plupart des barrières entre ces deux espèces se trouvent aussi sur le chromosome Z, mais elles ne sont pas identiques à celles qui séparent arcania et gardetta. Nous avons également testé la tolérance des œufs des quatre espèces à un choc thermique. Comme prévu, l’espèce de basse altitude (arcania) tolère mieux la chaleur que l’espèce de haute altitude (gardetta). Mais de façon surprenante, les deux hybrides ne réagissent pas de la même façon : cephalidarwiniana ressemble à gardetta, tandis que darwiniana se rapproche de arcania. Enfin, nous avons analysé les composés cuticulaires, impliqués dans la résistance à la dessiccation et/ou la reconnaissance des partenaires. Les hybrides possèdent des profils chimiques plus proches de gardetta, ce qui est cohérent avec les schémas d’isolement observés, mais chaque espèce hybride présente une combinaison unique.

Assemblage et annotation de 5 génomes de référence (2 espèces parentales, deux espèces provenant d'un évènement d'hybridation ancien, un hybride récent); recherche de variants structuraux;

 

Développement de méthodes bioinformatiques pour détecter et génotyper des grandes inversions (SVJedi-graph). Caractérisation des inversions dans les graphes de pangénomes (inv-pg-annot). Logiciels mis à disposition des utilisateurs.

 

Analyse populationnelle: recherche d'îlots génomiques de différenciation, identification des gènes et des traits biologiques impliqués. Analyse de clines phénotypiques (phéromones, composés cuticulaires, morphométrie, thermotolérance), génomiques et environnementaux dans les zones de contact entre espèces, et analyses d'association Génotype x phénotype x environnement.

Cinq génomes assemblés au niveau chromosomique et annotés;

Développement du logiciel de génotypage de Variants de Structure avec des lectures longues, SVJedi-graph, diffusé en open-source via github et Bioconda : github.com/SandraLouise/SVJedi-graph; publication en cours

L'analyse démographique des 4 espèces confirme que 1/ les deux espèces parentales ont divergé il y a environ 2 millions d'années et qu'elles ont des histoires démographiques asynchrones en lien avec les fluctuations climatiques du quaternaire, 2/ que les deux espèces hybrides sont issues d'un évènement d'hybridation il y a environ 360000 ans, et ont des histoires récentes d'introgression différentes avec les espèces parentales dont le rôle adaptatif reste à démontrer. Des différences de composés chimiques et de thermotolérance des oeufs ont été mises en évidence entre espèces.

Douze grandes inversions (>100kb) ont été identifiées entre les espèces parentales, dont trois sur le chromosome Z : une de ces inversions contient un récepteur olfactif qui pourrait être impliqué dans la reconnaissance entre partenaires sexuels. Les espèces hybrides ont essentiellement hérité du Z et des inversions de leur parent de haute altitude, sauf pour 3 inversions autosomales différentiellement héritées chez les deux espèces hybrides.

L'étude des zones de contact entre cephalidarwiniana et gardetta montrent que le chromosome Z joue, une fois de plus, un rôle important dans le maintien de l’isolement reproducteur entre les espèces. Fait intéressant, les barrières reproductives identifiées entre arcania et gardetta ne sont pas présentes entre cephalidarwiniana et gardetta, ce qui suggère l’évolution de nouveaux mécanismes d’isolement. Lorsque les chercheurs ont examiné la relation entre les caractères et les gènes dans la zone hybride, ils ont constaté que les caractères étudiés — tels que les composés chimiques présents à la surface du corps et les motifs alaires — sont influencés par de nombreux gènes, et que les gènes associés ne présentent pas de transitions particulièrement marquées dans la zone de contact. L’isolement reproducteur entre l’espèce de plaine et les trois espèces alpines pourrait impliquer une reconnaissance du partenaire par des signaux chimiques (une forme d’isolement prézygotique), ainsi qu’une moindre tolérance à la chaleur des œufs des espèces de haute altitude, ce qui pourrait désavantager les hybrides. Les mécanismes exacts empêchant les espèces hybrides de se reproduire avec leur espèce parentales de haute altitude restent toutefois à déterminer.

SVJedi-graph: Logiciel de détection de variants structuraux diffusé en open-source via github et Bioconda : github.com/SandraLouise/SVJedi-graph.

L’adaptation répétée à des conditions environnementales similaires chez des espèces apparentées peut résulter de la sélection naturelle agissant de façon indépendante entre les différentes lignées, ou d’échanges de gènes par hybridation (introgression adaptative). Nous étudions ici un complexe d'espèces de papillons le long du gradient altitudinal dans les Alpes, afin de comprendre comment les populations s'adaptent le long du gradient altitudinal. L’analyse du génome des papillons dans les zones de contact entre taxons permettra d’identifier les régions plus ou moins perméables au flux de gènes, en particulier les introgressions et réarrangements, et de les associer à la variation phénotypique adaptative. Grace à l’analyse de taxons provenant d’un évènement d’hybridation ancien, nous pourrons distinguer les effets de la différenciation pan-génomique (dus à l’allopatrie et la démographie), de ceux de la sélection sur les gènes impliqués dans l'adaptation locale et l’isolement reproducteur. et comprendre dans quelle mesure ces gènes ont été échangés entre les lignées. En utilisant des hybrides récents dans les zones de contact, nous bénéficions d'une expérience naturelle de ségrégation des traits caractérisant chaque taxon, brassés par de nombreuses générations de recombinaison, que nous étudierons afin de comprendre comment les principaux traits conférant l'adaptation altitudinale sont partagés par introgression entre les lignées alpines ou au contraire agissent comme des barrières au flux de gènes. Nous relierons ces introgressions à l’adaptation aux changements climatiques et biotiques liés à l’altitude. Ce système permettra de déchiffrer les processus impliqués dans l'adaptation à de nouvelles conditions le long du gradient altitudinal, et d'identifier les principaux traits et gènes candidats impliqués. Le projet mobilisera les équipes de trois unités et combinera leur expertise en bio-informatique, génomique des populations, écologie et approches expérimentales.

Coordination du projet

Laurence DESPRES (LABORATOIRE D'ECOLOGIE ALPINE)

L'auteur de ce résumé est le coordinateur du projet, qui est responsable du contenu de ce résumé. L'ANR décline par conséquent toute responsabilité quant à son contenu.

Partenariat

LECA LABORATOIRE D'ECOLOGIE ALPINE
Inria Rennes Bretagne - Atlantique Centre de Recherche Inria Rennes - Bretagne Atlantique
CEFE Centre d'Ecologie Fonctionnelle et Evolutive

Aide de l'ANR 588 497 euros
Début et durée du projet scientifique : décembre 2020 - 48 Mois

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