Déterminants clefs de l’adaptation d'un nématode ravageur de cultures à un hôte résistant – ADMIRE

Les nématodes phytoparasites causent des pertes annuelles de plusieurs centaines de milliards d'euros à la production agricole. Pour répondre aux besoins alimentaires mondiaux prévus en 2050, l'Organisation des Nations Unies pour l'alimentation et l'agriculture estime que la production alimentaire devra augmenter de 70 %. Une contrainte majeure pour atteindre ces objectifs est la perte de récoltes due aux ravageurs et aux maladies, qui peut atteindre jusqu'à 70% de la production dans les pays en développement. Parmi les nématodes, les nématodes à galles (NaG), Meloidogyne spp., sont les plus importants au plan économique. Ces parasites biotrophes ont une distribution mondiale et peuvent infecter la plupart des plantes cultivées.
La lutte contre les NaG a longtemps reposé sur des nématicides chimiques. Toutefois, en raison de leurs effets secondaires toxiques et des conditions d'approbation des produits chimiques pour l'agriculture, l'utilisation future de ce type de pesticide est interdite. Dans de nombreux cas, aucune solution de remplacement efficace n'est disponible.
La résistance des plantes est aujourd’hui le moyen de contrôle le plus efficace, mais l’émergence de populations virulentes, qui contournent la résistance remet en question la durabilité de cette stratégie de lutte.
La plupart des NaG se reproduisent par parthénogénèse mitotique obligatoire, sans réduction du nombre de chromosomes. La reproduction asexuée est souvent considérée comme une impasse évolutive, les lignées asexuées étant incapables de s’adapter à un environnement variable du fait d’un manque de plasticité génétique. Pourtant, les espèces asexuées de NaG font preuve de remarquables capacités d’adaptation, dont la possibilité de contourner la résistance des plantes, bien que l’apparition de variants phénotypiques dans leur descendance reste énigmatique. De fait, le succès parasitaire de ces organismes clonaux les désigne comme un paradoxe évolutif au regard des théories actuelles sur les avantages de la reproduction sexuée, et pose question quant aux mécanismes moléculaires d’adaptation d’un animal asexué à un stress biotique (par exemple la résistance de l’hôte). Des travaux antérieurs ont montré que le polymorphisme génomique ne peut pas être directement corrélé aux phénotypes d’avirulence/virulence chez les NaG. Bien que l’accumulation de mutations et/ou de réarrangements structuraux soit possible, celle-ci devrait conduire à terme à un dysfonctionnement du génome chez un organisme asexué. De plus, nos expériences précédentes ont montré que la capacité à contourner la résistance n'est pas héritée de manière mendélienne.
Récemment, nous avons fait une série de percées dans la compréhension de la structure du génome et de l'épigénome d’une l'espèce de NaG, M. incognita, qui indiquent que le moment est venu d'explorer la façon dont les NaG parthénogénétiques surmontent la résistance des plantes et comment nous pourrions les contrôler.
Dans ce cadre, nous proposons (1) d’identifier les mécanismes (génomiques, transcriptomiques et épigénétiques) qui permettent à ces bioagresseurs asexués de s’adapter à la résistance de l’hôte, et (2) de valider fonctionnellement (certains de) ces mécanismes. Le modèle choisi est l’interaction entre l’espèce parthénogénétique M. incognita et la tomate résistance porteuse du gène Mi-1.2 : ce pathosystème est manipulé en routine au laboratoire, des ressources génomiques et transcriptomiques abondantes sont disponibles, et des signatures épigénétiques ont été identifiées chez cette espèce.
Ainsi, la compréhension des mécanismes de variabilité de ces nématodes en lien avec leur adaptation à des plantes résistantes est un enjeu stimulant qui permettra de mesurer les contributions relatives de la génétique et de l'épigénétique à la micro-évolution des organismes à reproduction asexuée. A terme, ces recherches pourraient conduire à de nouvelles stratégies de contrôle des NaG préservant la durabilité de la résistance.