Genetic bases and evolutionary consequences of symbiont-driven sex determination – CytoSexDet

Les derniers développements de technologies de biologie moléculaire telles que le séquençage d'ADN de nouvelle génération, dans un contexte multidisciplinaire combinant génomique comparative, écologie évolutive et biologie des populations, nous permet pour la première fois de tirer des conclusions générales sur l'évolution du déterminisme du sexe et son impact sur l'évolution des animaux.

1) Le premier résultat marquant est la découverte d'une partie du génome d'une bactérie intégré dans le génome de son hôte animal et qui constitue la nouvelle région génomique qui détermine le sexe chez cet animal (Leclercq et al. 2016 PNAS). Cela représente une découverte majeure puisqu'elle identifie un nouveau mécanisme d'évolution des chromosomes sexuels chez les animaux.
2) Le décryptage des génomes de deux isopodes terrestres, Armadillidium vulgare et Armadillidium nasatum, représente également une avancée très importante et une ressource génomique majeure car très peu de génomes de crustacés ont été séquencés jusqu'à présent.
3) Le décryptage du génome mitochondrial de Gammarus roeselii est un résultat important car il s'agit d'un mitogénome possédant une structure unique qui ouvre des perspectives importantes en matière d'évolution mitochondriale en général (Cormier et al. 2018 Hydrobiologia).
4) Le décryptage du génome de la microsporidie Nosema granulosis constitue un autre résultat remarquable car il s'agit du premier organisme eucaryote féminisant séquencé et, point particulièrement saillant, l'un des plus petits génomes d'eucaryotes jamais séquencés.
5) Enfin, la caractérisation des changements de chromosomes sexuels à l'échelle du groupe des isopodes terrestres représente également un résultat important qui permet d'établir ce groupe d'animaux comme un modèle de référence pour l'étude du déterminisme du sexe chez les animaux (Becking et al. 2017 Scientific Reports).

Les perspectives du projet sont multiples car il se situe à l'interface entre deux thématiques majeures de la biologie évolutive : la symbiose et le déterminisme du sexe. Dans ce contexte, le projet ouvre des perspectives importantes concernant l'évolution et l'impact de la symbiose aux niveaux génomique et écologique, l'évolution des mécanismes du déterminisme du sexe chez les animaux et comment ces mécanismes changent au cours de l'évolution, mais également sur l'évolution des chromosomes sexuels et les forces évolutives qui agissent sur eux. D'un point de vue appliqué, nos résultats fourniront de nouvelles ressources pouvant bénéficier à l'homme en matière d'industrie alimentaire (améliorer l'élevage des crustacés) ou biomédicale et sanitaire (les micro-organismes étudiés sont des parasites d'animaux vecteurs de maladies humaines ou d'importance économique).

Huit publications dans des revues scientifiques généralistes majeures (PNAS et Scientific Reports) et un chapitre d’ouvrage, ainsi que 22 présentations orales ou affichées, invitées ou contribuées, dans des conférences ou des institutions académiques, en France et à l'international.

Multicellular organisms have been continuously involved in complex interactions with microorganisms during their evolution, the most intimate of which is endosymbiosis, a type of symbiosis in which a microbial partner lives within its host cells. Endosymbiosis has played a key role in the emergence of major life forms on Earth and in the generation of biological diversity. However, appreciation of endosymbiosis as an important source of evolutionary novelty has developed relatively recently. The evolutionary significance of endosymbiosis is perhaps best exemplified by the evolution of mitochondria and chloroplasts, both of which result from endosymbiotic events. Over the past years, evidence has been accumulating that endosymbionts further affect animal biology in many ways, such as host nutrition and development, defense against natural enemies and immunity. In this proposal, we investigate another critical evolutionary process influenced by microbial endosymbionts: the mechanisms of sex determination of their eukaryotic hosts. Sex determination is one of the most fascinating developmental pathways in metazoans. It governs sexual differentiation and it is both evolutionarily ancient and ubiquitous. In animals, sexual differences between males and females are usually determined by chromosomal sex factors, commonly carried by sex chromosomes. Sex determination can also be affected by inherited microbial endosymbionts, a phenomenon known as cytoplasmic sex determination (CSD). Disrupting the mode of sex determination of their hosts in favor of females may be advantageous for endosymbionts because these intracellular microorganisms are predominantly transmitted vertically through female egg cytoplasm, not male sperm. However, very few systems have been analyzed in detail and there is no extensive empirical evidence of how nucleo-cytoplasmic conflicts can shape sex-determining systems. In this proposal, we aim at filling this gap in our knowledge, by investigating CSD genetic bases and evolutionary impact in two distinct host-endosymbiont systems: (i) terrestrial isopods and their prokaryote endosymbionts Wolbachia, and (ii) freshwater amphipods and their eukaryotic endosymbionts microsporidia. This collaborative research project brings together the two French labs working on CSD in animals: UMR 7267 "Ecologie et Biologie des Interactions", CNRS/Université de Poitiers (expert on the Wolbachia/isopod model), and UMR 6282 "Biogéosciences", CNRS/Université de Bourgogne (expert on the microsporidia/amphipod model). The project is divided into three work packages (WP) aimed at elucidating the genetic bases and evolutionary consequences of CSD at two levels: (i) micro-evolutionary patterns within focal species in the Wolbachia/isopod (WP1) and microsporidia/amphipod (WP2) systems, and (ii) macro-evolutionary patterns at broader taxonomic scales in both isopods and amphipods (WP3). The joint study of the Wolbachia/isopod and microsporidia/amphipod models provides a unique opportunity for directly investigating the impact of endosymbionts on the evolution of host sex determination mechanisms at the molecular genetic level. The latest developments of molecular biology technologies such as next-generation DNA sequencing, in a multidisciplinary framework combining comparative genomics, evolutionary ecology and population biology, now make it possible to tackle these exciting questions. It will allow us for the first time to draw broad conclusions on CSD evolution and impact on animal evolution.